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生物多樣性基因組學研究課題組揭示螞蟻進化中保守的調控生殖可塑性的分子機制

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表型可塑性是生物在基因型不發生改變的基礎上,為了應對環境變化,出現形態、生理及行為等轉變,最終個體在不同環境下展現出不同表型的現象,這對生物的環境適應發揮重要作用。以螞蟻為代表的社會性昆蟲,在形態上發育成具有明顯分化的生殖等級個體和非生殖等級的個體,但是保留生殖潛能的成年個體只有在特定條件下,才會轉變為執行生殖功能的個體。這樣能激發個體繁殖能力的生物信號包括受精、蟻后缺失、或者幼蟲信息素減少。而如果這些信號不出現,即便個體有生殖潛能,也不會執行生殖功能,或者僅有較弱的生殖能力。具有完全生殖功能的個體和未進入生殖狀態的個體在在生殖、行為和壽命上具有明顯的表型差異。

螞蟻的蟻后在交配后才變為真正意義的有完全生殖能力的個體,即可以產生單倍體的雄蟻,又可以產出雙倍體的雌蟻,同時在生理和行為發生了巨大的變化。這種交配后產生的轉變跟其他許多物種類似。有趣的是,如果蟻后被剝奪了交配的機會后,翅膀基本不脫落,產卵量變少并且很少孵化成幼蟲,隨著時間推移,未交配的處女蟻表現出了一些工蟻出現的覓食和育幼行為。但是類似處女蟻/蟻后這種生殖角色轉變也發生在一些螞蟻物種的工蟻等級,如獵鐮猛蟻在蟻后缺失后,工蟻會角逐生殖地位,優勝者將會轉變成生理和行為都不同于普通工蟻的工蟻后。此外,在一些演化上丟失了蟻后等級的螞蟻物種中,如畢氏卵角蟻,工蟻可以進行孤雌生殖,但是這種生殖方式往往是受到了幼蟲信號調控,這也造成了生殖工蟻和非生殖工蟻周期出現。探究不同發育背景下,生殖可塑性在不同生殖模式中調控機制的保守性,是追溯螞蟻祖先生殖調控網絡的重要支撐。

中國科學院昆明動物研究所生物多樣性基因組學研究團隊長期致力于對社會性昆蟲大腦的研究,此前在比較了不同生殖方式螞蟻的大腦轉錄組數據后發現Neuroparsin-A(NPA)是最早響應生殖轉變的差異表達基因,并且這一基因在非生殖狀態的個體中保持著更高的表達狀態,猜測NPA處于調控螞蟻生殖可塑性的重要位置。研究團隊以此為基礎,檢測了NPA在上述幾種不同生殖模式的表達差異和在大腦中的表達位置后,發現NPA保守性地表達在螞蟻大腦的中央神經分泌細胞中,并且表達模式均為非生殖個體高表達。在以法老小家蟻(Monomorium pharaonis)為代表的處女蟻/蟻后的生殖模式中,利用RNA干擾和過表達技術,發現NPA對卵巢中卵子發育的抑制性作用;長期實驗顯示NPA影響了個體的活動力和覓食行為,推測NPA是維持非生殖行為的重要因子。此外,利用獵鐮猛蟻(Harpegnathos venator)探究普通工蟻/工蟻后生殖模式的實驗中也證明了NPA對工蟻卵子發育的抑制作用,以及對捕食行為的影響。

表型實驗的結果指出NPA的功能在處女蟻/蟻后和普通工蟻/工蟻后這兩種具有不同發育背景的生殖模式中十分保守,說明NPA參與的生殖調控網絡在蟻后的生殖狀態轉變和工蟻的生殖狀態改變過程中都發揮了重要作用。進一步分析RNA干擾和過表達個體的大腦和卵巢轉錄組后,發現Juvenile hormone binding protein(JHBP)和shadow基因分別受到了NPA的正向和負向調控,其中JHBP是昆蟲體內結合轉運保幼激素(Juvenile hormone,JH)的蛋白分子,shadow則是合成蛻皮激素(Ecdysone)的催化酶,這兩種激素在昆蟲發育和生殖調控中發揮著舉足輕重的作用。在法老蟻中進行驗證后,發現敲降JHBP出現了與敲降NPA相同的卵子發育表型,說明NPA通過調控JHBP影響了生殖變化。基于以上研究結果,團隊構建了以大腦神經肽NPA為核心的、螞蟻大腦-卵巢調控軸模型,該調控軸介導螞蟻生殖角色轉變過程中生理、行為可塑性調控,在多種生殖模型的螞蟻物種中保守存在。

2024年8月12日該成果以“An evolutionarily conserved pathway mediated by neuroparsin-A regulates reproductive plasticity in ants”為題,在線發表于PLOS Biology(https://journals.plos.org/plosbiology/article?id=10.1371/journal.pbio.3002763)。中國科學院昆明動物研究所博士研究生張霞芳為該論文的第一作者,中國科學院昆明動物研究所劉薇薇副研究員與浙江大學生命演化研究中心張國捷教授為共同通訊作者,華大生命科學研究院的博士研究生謝念夏、熊子軍博士、張霈博士和李啟業研究員,以及浙江大學博士后丁果和博士研究生寧冬冬參與了部分工作。本研究得到國家自然科學基金青年基金項目(31900399)、面上項目(32170631,31970573)、基礎科學中心(32388102)和新基石基金的共同資助。

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